Murkowski sinh ở Ketchikan trong Lãnh thổ Alaska, là con của bà Nancy Rena (nhũ danh Gore) và ông Frank Murkowski.[4] Ông cố nội của bà là người gốc người Ba Lan và tổ tiên của mẹ bà là người Ireland và người Canada gốc Pháp.[5] Khi còn nhỏ, cô bé và gia đình di chuyển khắp tiểu bang với công việc của cha là một nhân viên ngân hàng.

Cô tốt nghiệp với bằng cử nhân Nghệ thuật về kinh tế từ Đại học Georgetown vào năm 1980, cùng năm cha cô được bầu vào Thượng viện Hoa Kỳ. Cô là thành viên của hội nữ sinh Pi Beta Phi[6] và đại diện cho Alaska trong sự kiện Cherry Blossom Princess năm 2980.[7] Cô Cô có bằng tiến sĩ luật năm 1985 của Học viện Luật Đại học Willamette.[1]